Efter et besøg hos en borger bliver hjemmehjælperen Ellis pludseligt ringet op af sin søster Mira, som er i København og mangler husly. Ellis er skeptisk, men henter alligevel Mira, som kommer med ind til beboere under dække af at være under oplæring. Da de finder en beboer, som er faldet om, bliver der byttet om på rollerne, og deres relation blomster langsomt i takt med, at dagen går på hæld.
Dyrepasseren Hans-Erik arbejder på et dyreinternat og er kørt fast i dagligdagens magelige hamsterhjul. Men da internatet pludselig opkøbes må han brat søge hjælp hos karrierecoachen Mona for at redde sit job. Mødet med Mona vender alting på hovedet for Hans-Erik, og han indser, at der måske er noget, der er vigtigere end jobbet.
Håndboldtræneren Bojana bliver sat på prøve, da forældrene til lilleputholdet sætter spørgsmålstegn ved hendes - i deres øjne - hårde facon og (u)pædagogiske metoder. Det kulminerer for hende under en håndboldkamp, hvor alle har en holdning til, hvordan hun bør være - både som menneske og som træner. Hun må derfor vælge: Skal hun lytte til kritikken og skrue ned for sit temperament, eller skal hun risikere konsekvenserne af at holde paraderne oppe og stå ved sig selv og sine værdier?
Hvilke spor efterlader de mennesker, vi mister? Hvordan vi bærer dem og deres fortællinger med videre? Den Geniale Epoke viser en familie i sorg over en afdød far. Gennem to tidsrum føres vi ind i fraværets tilstedeværelse i et stille portræt om kærlighed og erindring.
