Hvilke spor efterlader de mennesker, vi mister? Hvordan vi bærer dem og deres fortællinger med videre? Den Geniale Epoke viser en familie i sorg over en afdød far. Gennem to tidsrum føres vi ind i fraværets tilstedeværelse i et stille portræt om kærlighed og erindring.
Året er 1600. I en ølstue i landsbyen Årslev sidder fem mænd. Det rygtes, at de er forhekset af en troldkvinde ude på engene, og nu venter de kun på at blive henrettet - da døren brydes op. Ind træder lensherre Holger Rosenkrantz. Han vil redde deres liv. Men i de fem mænd gemmer sig både mørke og åbenbaring, og som aftenen falder på, nærmer Holger sig en voldsom sandhed om hændelsen nær Årslev Enge.
Gitte og Frank begår rutineret indbrud i et villakvarter, hvor de denne nat overraskes af politiet. Gitte øjner chancen og udgiver sig for at være ejeren af villaen. Frank er tøvende, men lader sig forføre af Gittes plan. Men inden de ser sig om, er de hvirvlet endnu dybere ind i en løgn som får fatale følger.
Jobkonsulenten Franciska troner i sit rige, men en dag står selveste Cinderella på Franciskas kontor. Cinderella er blevet single og skal for første gang i sit liv stå på egne ben. Det er ikke let, når året er 2018 og kønsdebatten raser. Cinderellas værdisæt provokerer Franciska. Den tidligere prinsesse vil nemlig ikke arbejde, men drømmer kun om at blive gift igen. I bemærkelsesværdig lighed med Cinderellas onde stedmor begår Franciska et overgreb på Cinderella. Cinderella må flygte fra jobcentret, mens Franciska forsøger at genoptage arbejdet, som om intet er hændt. Men noget er forandret i den ellers så selvsikre jobkonsulent.
Barndomsvennerne Nikolaj og Sigurd har skabt app'en, Delphi, der giver folk små råd til at strukturere deres hverdag. Da app'en bliver en verdenssucces, og medierne fejrer Sigurd som et IT-geni, begynder Sigurd at få kolde fødder. For overlader folk for mange af deres beslutninger til computeren, og er det hele ved at løbe løbsk? I løbet af et hektisk døgn må Nikolaj kæmpe for at holde sammen på både venskabet og livsprojektet.
Fortidens fejltrin har sendt 21-årige Katrine i samfundstjeneste på Plejecentret Vitasminde. Her er døden en lige så fast del af hverdagen som kaffen kl. 15. Men der er alligevel noget galt. Selv den konfliktsky leder Hanne må indse alvoren af de konstante fejl, som er skyld i beboernes dødsulykker. Kollegaerne mistænker hurtigt den uerfarne og tidligere straffede Katrine for at være involveret. Men i jagten på sandheden fanges Katrine i et dilemma, som er større end hende selv.
Mary Kabufufu er lesbisk og asylansøger. Hun leder efter sin kæreste, som forsvandt under deres flugt fra Uganda. Til Marys sidste interview i Flygtningenævnet går det op for hende, at hun har overset en ledetråd, som måske kan føre hende til kæresten. Men hun ved stadig ikke, om hun får asyl.
Det er 2028. Der synes ikke at være en grænse for, hvad der kan automatiseres. De aktiviteter, der er forbeholdt mennesket, svinder ind. Samfundene er præget af en modfaldenhed, en resignation, et efterår. Hvad fejrer man, hvad hejser man et flag for? En skabning går i land i Estland. Han kalder sig Rudolph. Han bevæger sig igennem Europa til København og møder en række personer, som på hver deres måde er beskæftiget med forholdet mellem menneske og teknologi. Selv er han på en mission af en slags, han leder efter noget, noget han kan transmittere tilbage til dér, hvor han kommer fra. Men hvad? Og hvad gør han, hvis ikke han finder det?
I en verden, hvor man som et offentligt tilbud kan få sin skæbne at vide, møder ROSA op på skæbnekontoret for at få afklaring om sin fremtid. Rosa er i starten af 30'erne og nyder sin frie og kaotiske livsstil, mens hun ser en smule ned på dem, der er blevet rigtig voksne. Rosa er mest optaget af, om der endelig kommer styr på hendes økonomi, men da hun får at vide, at hun aldrig kommer til at møde den store kærlighed, sætter det pludselig andre og nye tanker igang: Lykkes det Rosa at bryde sin skæbne? Og er det overhovedet det hun har lyst til?
I den tropiske hede i Dilleland kæmper outsideren Kenneth med at passe ind blandt kollegerne og imponere den søde Sofie. De hårdhudede krokodiller virker dog nemmere at omgås end de mennesker, der er omkring ham. Kenneths manglende fornemmelse for grænser og hans alkoholiserede mor, som vælter ind og ud af hans liv, spænder ben for ham. Efterhånden mister han mere og mere af sig selv. Det kammer over til en personalefest, hvor Kenneths koldblodede side kommer frem.