Emil skal sprede sin afdøde mors aske ved hans gamle barndomshjem i Sverige. Hans far har lovet at hjælpe til, men da Emil ankommer, er faren forsvundet. I stedet dukkerhans halvsøster Anna op, som han ikke har ikke set i årevis. Sammen forsøger de atfinde deres far og et sted at begrave Emils mor. Eftersøgningen udsætter deresgenspirende søskendekærlighed for en stor prøvelse.
Nadim er en minoritetsetnisk mand med tjek på tilværelsen. Han vil dog på ingen måde associeres med de mennesker, der ligner ham, men ikke kan opføre sig ordentligt. På vej til sin søsters fødselsdag sætter hans egen fordomsfuldhed ham i en position, der får dramatiske konsekvenser for ham.
Jeanne, en ung fransk kvinde, bor sammen med sin danske kæreste Werner i en besat bygning på Amager. En nat efter en fest hører hun et uforklartligt signal på deres politiradio. Hun vågner desorienteret på taget af bygningen og fortæller Werner, at hun har brændt sig på en lysende stjerneportal og følt en fremmedartet tilstedeværelse i et ukendt mørke. Han nikker først forstående, men efterhånden som hun radikaliseres i sin tro på at have kontakt til det ydre rum, bliver det svært for det unge par at holde sammen.
Hvilke spor efterlader de mennesker, vi mister? Hvordan vi bærer dem og deres fortællinger med videre? Den Geniale Epoke viser en familie i sorg over en afdød far. Gennem to tidsrum føres vi ind i fraværets tilstedeværelse i et stille portræt om kærlighed og erindring.