Journalisten Eva trives med den vidtløftige stemning på avisen Borgeren, og stiller sig uforstående, da praktikanten Nikoline føler sig generet af tilnærmelser fra en overordnet. Da Eva indlader sig på en flirt med avisens nye direktør, får det imidlertid drastiske konsekvenser, og hun må kæmpe hårdt for at bevare både sit selvbillede og sin position på avisen.
Da Eik Skaløe, forsanger i hippiebandet Steppeulvene, begår selvmord i Indien i 1968, bliver han med det samme til en myte. I 2011 beslutter Johan Knattrup Jensen sig for at rejse i Eik Skaløes fodspor, dog med et håb om at overleve. Han medbringer en digtsamling, en notesbog og sin tykke producer, Mikkel Kastberg. Sammen vil det umage par finde vejen gennem det store, fantastiske Indien til paradiset, der ligger lige på kanten af forstanden.
Barndomsvennerne Nikolaj og Sigurd har skabt app'en, Delphi, der giver folk små råd til at strukturere deres hverdag. Da app'en bliver en verdenssucces, og medierne fejrer Sigurd som et IT-geni, begynder Sigurd at få kolde fødder. For overlader folk for mange af deres beslutninger til computeren, og er det hele ved at løbe løbsk? I løbet af et hektisk døgn må Nikolaj kæmpe for at holde sammen på både venskabet og livsprojektet.
Hvilke spor efterlader de mennesker, vi mister? Hvordan vi bærer dem og deres fortællinger med videre? Den Geniale Epoke viser en familie i sorg over en afdød far. Gennem to tidsrum føres vi ind i fraværets tilstedeværelse i et stille portræt om kærlighed og erindring.
