En ensom bondemand kommer i et svært dilemma, da en forslået prostitueret stormer ind i hans bil og beder om hjælp. Han tager modvilligt kvinden med hjem. Blot for en enkelt nat. Men dermed er problemerne ikke løst, for kvindens alfonser er lige i hælene på hende.
Hvilke spor efterlader de mennesker, vi mister? Hvordan vi bærer dem og deres fortællinger med videre? Den Geniale Epoke viser en familie i sorg over en afdød far. Gennem to tidsrum føres vi ind i fraværets tilstedeværelse i et stille portræt om kærlighed og erindring.
Langt ude på landet lå en gammel gård. Med et faldefærdigt tag. Og et beskyttelsesrum. Hér sidder Bo rastløs og venter på, at hans dreng Valdemar skal komme hjem fra skole så de kan lege angsten bort. De to er bedste venner og elsker hinanden betingelsesløst, men da den fjendtlige verden udenfor – skolen og sagsbehandleren – melder deres ankomst til gården for at se til dem, begynder tingene at mudre for Bo: For er fjenden udenfor eller i hans hoved? Og kan han og Valdemar, der drømmer sig ud mod markerne, forblive en familie hvis han ikke længere kan stole på sig selv?